Introduction

L'écosystème forestier abrite et profite de la présence de nombreux organismes vivants : insectes, animaux, champignons, nématodes, bactéries, virus, phytoplasmes et autres. Dans un écosystème forestier en santé, ces différents organismes vivent en équilibre (Zhang et al., 2011). Toutefois, perturbations extérieures peuvent mettre en péril cet équilibre. Les écosystèmes forestiers, selon leur forme, leur composition, leur adaptation aux conditions environnantes et leur gestion peuvent plus ou moins bien résister à ces perturbations, manifestant un certain niveau de résistance ou de vulnérabilité. L'effet d'une perturbation sur un écosystème forestier dépend d'une part de sa résistance, de sa résilience et d'autre part de la nature et de l'intensité de la perturbation (Haiming et al., 2011 ; Trumbore et al., 2015). Rappelons ici brièvement les termes de résistance et de résilience qui ont deux significations bien différentes. La résistance d'un écosystème est sa capacité à rester inchangé lorsqu'il est confronté à des perturbations (Grimm & Wissel, 1997). La résilience d'un écosystème est sa capacité à absorber les perturbations et à changer tout en continuant à fournir les mêmes fonctions et services écosystémiques (Holling, 1973). Prenons pour exemple le scolyte typographe et l'Épicéa. Un épicéa dans un peuplement sain est capable de bloquer (résistance) environ 200 tentatives de forage de scolytes mâles. Toutefois, si la population locale de scolytes augmente, le nombre de tentatives de forage par arbre peut dépasser ce seuil (Fahse & Heurich, 2011) et vaincre les défenses des épicéas. Les arbres ainsi colonisés par les scolytes dépérissent rapidement. Dans ce cas simple, l'issue de la perturbation sur l'écosystème forestier dépend de la démographie des populations de scolytes et du niveau de vitalité des arbres ou des peuplements. Cependant, pour des raisons essentiellement économiques, l'Épicéa a été très intensément planté en monoculture, en plaine, donc en dehors de son aire de répartition naturelle. Avec les changements climatiques, les épicéas sont de plus en plus soumis à d'intenses hydriques au printemps et en été, réduisant leurs capacités de résistance face aux attaques de scolytes (Jactel et al., 2012). De plus, les étés chauds et secs accélèrent le développement des scolytes, qui passent de deux à trois générations par an (Saintonge et al., 2021), conduisant à une forte augmentation des populations. La faible résistance des plantations d'épicéas et l'explosion des populations de scolytes se traduisent par des crises sanitaires à répétition pour l'Épicéa ces dernières années en Europe (Hlásny et al., 2021).

Certaines maladies et ravageurs ne nécessitent toutefois pas d'interaction avec d'autres facteurs biotiques ou abiotiques pour induire des crises sanitaires importantes. Il s'agit surtout des organismes exotiques envahissants. La graphiose de l'orme, la chalarose du frêne et la pyrale du buis en sont des exemples frappants. Nos essences indigènes n'ont pas pu développer de résistances suffisantes face à ces pathogènes ou ces ravageurs introduits (Pautasso et al., 2015 ; Wingfield et al., 2017). Leur développement provoque généralement des dégâts importants dans les peuplements forestiers sans nécessité préalable de facteurs abiotiques ou biotiques additionnels.

Les dommages aux peuplement forestiers peuvent avoir différentes origines et certaines peuvent être assez complexes, qualifiant un syndrome de dépérissement. Manion (1981) a développé sa célèbre spirale (figure 3) afin d’expliquer ces phénomènes. Les dépérissements seraient ainsi causés par différents facteurs biotiques et abiotiques qui agissent en parallèle ou en succession. Ces facteurs sont classés en trois grands groupes : les facteurs prédisposants (p. ex. potentiel génétique, compaction du sol, changements climatiques, gestion des forêts), les facteurs déclenchants (p. ex. tempêtes, sécheresse, gel) et les facteurs aggravants (p. ex. scolytes, chancres, maladies du collet). À la lumière du concept de Manion (1981), nous allons définir le rôle des agents biotiques dans différentes crises sanitaires et leur place dans la spirale du dépérissement. Finalement, nous explorerons quelques pistes afin de mieux prévenir et gérer les crises sanitaires forestières liées aux risques biotiques.

Chablis, processionnaires et scolytes en quitaine

Les dégâts subis par la forêt des Landes de Gascogne en 2009 illustrent l'effet des interactions entre aléas biotiques et abiotiques (Seidl et al., 2017), que formalise bien la spirale de Manion. Quand la tempête Klaus atteint les côtes de l'Aquitaine le 24 janvier avec des rafales à plus de 170 km/h, elle s'apprête à dévaster la plus grande forêt de plantation d'Europe avec près de 1 million d'ha de peuplements purs de Pin maritime (Pinus pinaster Aiton). Cette configuration constitue un facteur prédisposant aux dommages forestiers car les monocultures d'arbres sont plus vulnérables aux perturbations naturelles (Jactel et al., 2017). Le massif subit les plus lourdes pertes jamais enregistrées en France avec une estimation par l'Inventaire forestier national d'environ 40 millions de m³ de chablis (Inventaire forestier national, 2009). Cet évènement constitue le facteur déclenchant d'une vaste pullulation du scolyte sténographe (Ips sexdentatus Boern., les chablis représentant le substrat de développement idéal pour ce coléoptère sous-corticole. Les arbres cassés ou déracinés n'offrent en effet aucune résistance aux attaques des insectes adultes par défaut d'émission de terpènes réactionnels (Lieutier, 2004) tout en fournissant un volume considérable de ressources alimentaires pour les larves. Le suivi réalisé par le Département de la santé des forêts a ainsi permis de montrer une corrélation spatiale positive entre la localisation des principaux chablis et des plus gros dégâts de scolytes (Jactel et al., 2011) (figure 1).

Figure 1 Répartition des principales zones de chablis (a) et de pullulations de scolyte sténographe (b) en 2010 dans le massif forestier des Landes de Gascogne
La taille des carrés noirs est proportionnelle au volume de bois touché. Les deux répartitions sont spatialement corrélées (test de Moran, P < 0,0001, Jactel et al., 2011).

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Or il se trouve qu'en lien avec la dynamique cyclique propre à l'espèce (Li et al., 2015), la processionnaire du pin (Thaumetopoea pityocampa Denis & Schiffermüller se trouvait cette année-là (2009) au point de culmination de ses infestations. Les défoliations infligées aux pins maritimes par cet insecte ravageur ont un fort effet négatif à court terme sur la croissance des arbres (Jacquet et al., 2014), qui s'explique par une perte des capacités de photosynthèse et une réduction des ressources carbonées (Jacquet et al., 2014). Cette diminution des capacités énergétiques de l'arbre le rend incapable de synthétiser les composés métaboliques secondaires impliqués dans la résistance aux attaques de scolytes (Lieutier, 2004). Ces défoliations ont donc constitué un autre facteur prédisposant, rendant les arbres épargnés par la tempête, mais attaqués par la processionnaire, particulièrement sensibles aux attaques en masse du scolyte sténographe. Ainsi, sur les 1 948 peuplements de pin échantillonnés par le DSF en 2010, le pourcentage d'arbres debout attaqués par les scolytes s'est en effet révélé significativement corrélé avec le taux de chablis (P < 0,001) mais aussi avec le pourcentage de défoliation par la processionnaire du pin (P = 0,003, Jactel et al., 2011) (figure 2).

Figure 2 Effets du volume de chablis de pin maritime et du pourcentage de défoliation par la processionnaire du pin sur le niveau d'infestation par le scolyte sténographe à l'échelle du peuplement (n = 1 948), après la tempête Klaus de 2009, dans le massif forestier des Landes de Gascogne (Jactel et al., 2011)

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Au final, l’enchaînement de facteurs prédisposants (une monoculture de pin sur une grande surface et des arbres préalablement défoliés) et déclenchants (une forte tempête) aura donc favorisé l’émergence d’une forte pullulation de scolytes (facteur aggravant), provoquant 4 millions de m³ supplémentaires (figure 3).

Figure 3 Le cas des pins de l'Aquitaine dans la Spirale de Manion
Les éléments encadrés en vert sont les facteurs impliqués. Les facteurs déclenchants sont ici le régime de monoculture et les défoliations par la processionnaire du pin. La tempête Klaus est le facteur déclenchant. On termine par le scolyte sténographe comme facteur aggravant. Traduit et adapté de (Teale et al., 2011).

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Chablis, sécheresse et typographe

Le typographe (Ips typographus) est généralement considéré comme le ravageur forestier le plus important d'Europe centrale. Il s'attaque surtout aux épicéas (Picea abies (L.) H. Karst). Les pullulations de typographe, qui entraînent une forte mortalité, ont sensiblement augmenté au cours des dernières décennies(Hlásny et al., 2021 ; Senf et al., 2018). En temps normal, les typographes se trouvent dans une phase endémique, dans laquelle ils n'attaquent que les arbres récemment morts ou fortement affaiblis(Hlásny et al., 2021). La surabondance de substrat de développement, par exemple lorsque des tempêtes ont provoqué d'importants chablis, permet une forte multiplication des individus, de sorte que les typographes entrent dans une phase épidémique et peuvent alors attaquer en masse, infester puis tuer des épicéas sains (Hlásny et al., 2021). Trois facteurs susceptibles de favoriser directement ou indirectement les pullulations de typographes sont exacerbés par le changement climatique (figures 4 et 5) :

— une augmentation de la fréquence des vents forts (tempêtes, facteur déclenchant),

— des températures moyennes plus élevées qui entraînent un taux de reproduction plus élevéune augmentation du nombre de générations et donc des populations plus importantes,

— ainsi quedes précipitations plus faibles et la sécheresse qui affaiblit les arbres et réduit ainsi leurs défenses contre les scolytes (Biedermann et al., 2019; Jakoby et al., 2019 ; Netherer et al., 2021).

Les forêts d'épicéas plantées à basse altitude en Europe centrale, c'est-à-dire en dehors de leur aire de répartition naturelle (facteur prédisposant), sont particulièrement menacées par les typographes. D'une part, les épicéas sont souvent plantés en monoculture (facteur prédisposant) avec une forte concentration de la ressource alimentaire pour les scolytes et un faible niveau de régulation naturelle qui favorise les épidémies. D'autre part, les températures y sont généralement plus élevées et les sécheresses (facteur déclenchant) plus fréquentes, ce qui affaiblit davantage les épicéas et augmente simultanément les populations du scolyte typographe (facteur déclenchant / aggravant) (Jakoby et al., 2019). Il est donc probable que les pullulations et la mortalité des épicéas continuent d'augmenter à l'avenir, notamment dans les zones de basse altitude (Jakoby et al., 2019). Le cas du scolyte typographe est cependant difficile à positionner dans la spirale de Manion (1981), car de nombreux facteurs entrent en jeu. En temps normal, ce scolyte est un facteur aggravant. Toutefois, en période de pullulation, celui-ci peut être considérécomme un facteur déclenchant, étant capable d'attaquer des épicéas sains.

Afin de remédier aux pullulations récurrentes du typographe en plaine, il serait judicieux d'éviter la plantation d'épicéas dans des sites inadaptés et de diversifier autant que possible les monocultures d'épicéas existantes en favorisant l'association avec des feuillus, car les forêts mixtes ont tendance à être moins sensibles aux attaques de typographes et autres ravageurs (Brockerhoff et al., 2017 ; Jactel & Brockerhoff, 2007).

Figure 4 Évolution temporelle du volume de bois (épicéa) infesté par le typographe en Suisse de 1984 à 2021
Les exploitations forcées hivernales 2021 et le bois infesté laissé sur pied 2021 sont des estimations adaptées de (Stroheker et al., 2022)

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Figure 5 Le cas du typographe dans la Spirale de Manion
Les éléments encadrés sont les facteurs impliqués. Les facteurs prédisposants sont le régime de monoculture ainsi que des plantations hors de l'optimum physiologique de l'essence. Les facteurs déclenchants sont les tempêtes, les changements climatiques ainsi que les sécheresses et canicules. Dans cet exemple, les scolytes peuvent être déclenchants ou aggravants, selon la taille de leur population. Traduit et adapté de (Teale et al., 2011).

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La chalarose du frêne : un champignon envahissant

La chalarose du frêne est une maladie envahissante apparue pour la première fois dans les années 1990 au nord-est de la Pologne. Originaire d'Asie, l'agent pathogène responsable de la chalarose est un champignon microscopique nommé Hymenoscyphus fraxineus (T. Kowalski) Baral, Queloz & Hosoya. Depuis la Pologne, il s'est rapidement propagé (50-75 km/an) en Europe, colonisant les frênes (Fraxinus excelsior L.) dans presque toute leur aire de répartition (Gross et al., 2014).

La chalarose se caractérise tout d'abord par des foliaires en été. Le champignon progresse dans les pétioles et atteint les rameaux de l'année qui sont tués durant l'automne. Ceci provoque parfois un flétrissement rapide des nouvelles feuilles au printemps. L'arbre est toutefois capable de bloquer (compartimenter) la plupart des infections avant le printemps (Gross et al., 2014). Dans des conditions assez humides, le champignon peut aussi coloniser directement le frêne sans passer par les feuilles. Ce phénomène a lieu dans les racines et au pied de l'arbre (collet). On parle alors de nécroses du collet (Enderle et al., 2017 ; Marçais et al., 2016).

Les régénérations de Frêne (du stade du semis au fourré) sont particulièrement sensibles à la chalarose. Les jeunes arbres peuvent être tués en l'espace d'une ou deux saisons. Les arbres de plus grande dimension dépérissent progressivement, mais survivent en règle générale pendant plusieurs années. Certains sont même très résistants à la chalarose, ne présentant que très peu d'infections foliaires et de mortalité de rameaux, même dans des conditions très favorables à la maladie (Klesse et al., 2021 ; Marçais et al., 2017 ; Queloz, 2016).

Aucune prédisposition et aucun stress de l'arbre ne sont nécessaires à une infection par la chalarose. Ceci s'explique par l'absencede coévolution de ce pathogène avec le Frêne commun. Dans son aire d'origine (Asie), le champignon H. fraxineus ne provoque pas de mortalité de rameaux sur le Frêne de Mandchourie (F. mandshurica Rupr) (Mckinney et al., 2014). À l'instar de la chalarose, les agents pathogènes exotiques envahissants sont souvent très peu dommageables dans leur air d'origine et, de ce fait, n'ont souvent même pas été décrits. Ceci complique singulièrement la gestion des maladies émergentes qu'ils causent. Dans le cas de la chalarose, aucune mesure phytosanitaire ne permet aujourd'hui de réguler ce pathogène. Sachant que le dépérissement des frênes et leur mortalité sont plus prononcées sur des sites particulièrement humides et à forte densité de frênes (figure 6) (Grosdidier et al., 2020 ; Klesse et al., 2021), un aménagement forestier ainsi qu'une sylviculture adaptés peuvent permettre de limiter les dégâts tout en conservant le Frêne. En effet, les frênes ont de plus fortes chances de survie à faible densité sur des sites peu humides. Ne pouvant pas lutter directement contre ce pathogène, on limite ainsi les dégâts qu'il peut causer aux écosystèmes forestiers et les conséquences qui en découlent. C'est ce qu'on appelle la « conciliation biologique » (Carroll, 2011).

L’exemple de la chalarose et son invasion fulgurante en Europe montrent l’importance de réglementations strictes aux frontières. De plus, le fait que ce champignon n’ait figuré sur aucune liste d’organismes de quarantaine avant sa détection en Pologne souligne l’intérêt de la reconnaissance précoce des organismes nuisibles pour les forêts. La chalarose apparaît in fine comme un bon exemple pour illustrer le fait que la plupart des maladies et ravageurs exotiques envahissants n’ont pas besoin de l’implication d’autres facteurs prédisposants ou aggravants pour provoquer de graves crises sanitaires. Toutefois, on peut se demander s’il ne serait pas judicieux de considérer les facteurs pouvant accélérer ou accentuer le dépérissement des frênes dans la spirale de Manion. On pense en particulier à l’humidité des sites et à la densité des frênes dans le cadre de la chalarose.

Figure 6 Sévérité de la chalarose après 7 années de présence dans des sites de Lorraine situés en forêt (carrés noirs) ou hors forêt (arbres isolés ou dans des haies, ronds rouges)
Le dépérissement des arbres représente la proportion moyenne de houppier mort sur les placettes (données de ). Le dépérissement est multiplié par 1,2 pour chaque augmentation de 10 % de couvert arboré (P < 0,001).

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Faut-il adapter la spirale de Manion aux cas des crises sanitaires ?

Il est tout d'abord utile de rappeler que la spirale de Manion (1981) a été développée pour expliquer les phénomènes souvent complexes de dépérissement forestier. Elle a été adaptée plusieurs fois (Castello et al., 1995) , par exemple pour les arbres en milieu urbain (Esperon-Rodriguez et al., 2022 ; Hilbert et al., 2019), les forêts de Pin en Méditerranée (Rubio-Cuadrado et al., 2021) ou dans les Montagnes Rocheuses aux États-Unis (Wong & Daniels, 2017) ainsi que pour les forêts d'Austrocedrus chilensis (D. Don) Florin et Bouteljeet Nothofagus pumilio (Poepp. & Endl.) Krasser en Patagonie (Amoroso et al., 2017), d'Épicéaen République Tchèque (Holusa, 2004) et de Quercus stellata Wang. et Q. marilandica Muenchh. au Texas (Bendixsen et al., 2015) et dans l'Oklahoma (Castello et al., 1995).

L’idée d’adapter la spirale de Manion n’est donc pas nouvelle en soi. Nous avons, pour cet article, modifié légèrement la position des insectes défoliateurs (facteur prédisposant ou déclenchant selon les cas) et des scolytes (facteur déclenchant ou aggravant selon les cas). On pourrait aussi imaginer intégrer à la spirale des facteurs environnementaux aggravants (station, sylviculture,…) comme mentionné pour le cas de la chalarose. En effet, Manion n’intègre que des agents biotiques dans les facteurs aggravants. Cependant, intégrer des facteurs environnementaux aggravants permettrait une utilisation plus large de la spirale.

De plus, on pourrait imaginer d’intégrer des flèches qui n’amènent pas nécessairement à la mort des arbres, mais tenant compte des différents mécanismes de résistance et de récupération après attaque.

Une autre façon d'adapter la spirale serait de mieux marquer sa tridimensionnalité avec un effet temporel. Positionner la mort de l'arbre au sommet d'une spirale pointant vers le haut pourrait ainsi rappeler que, en milieu naturel et sans intervention humaine, il faut beaucoup de temps et différents facteurs pour aboutir à la mort d'un arbre. Par contre, placer la mort de l'arbre en bas de la spirale permettrait de montrer qu'elle est l'aboutissement naturel (Franklin et al., 1987 ; Holdenrieder & Pautasso, 2014) de l'effet de nombreux facteurs amenant progressivement les arbres vers le dépérissement.

Le rôle des changements climatiques et plus généralement celui des effets anthropiques devraient aussi être accentués, en précisant sur quels facteurs de la spirale ils peuvent agir, au lieu de les considérer comme des facteurs parmi les autres. La spirale pourrait ainsi être utilisée pour comparer les effets potentiels des changements climatiques sur différentes essences forestières (Cleavitt et al., 2021), ou mettre en évidence les principaux effets de l'action humaine (Kneeshaw et al., 2021)

La spirale de Manion pourrait également être utilisée pour mieux expliquer comment les caractéristiques des paysages forestiers, par exemple leur hétérogénéité ou leur fragmentation, influent sur les facteurs prédisposants, déclenchants ou aggravants (Cobb & Metz, 2017 ; Klesse et al., 2021 ; Kneeshaw et al., 2021).

Il serait enfin avisé de tester ou valider de façon statistique l'approche de Manion en mobilisant des méthodes modernes d'analyses de données comme les équations structurales (Haynes et al., 2022) ou les réseaux bayésiens (Radl et al., 2017).

Pistes pour la prévention et la gestion des ravageurs et pathogènes forestiers

La prévention et la gestion des organismes nuisibles pour les forêts peuvent être sensiblement différentes si on sépare les organismes endémiques des organismes envahissants (tableau 1), (Nivet, 2018 ; Robin & Desprez-Loustau, 2018 ; Saintonge et al., 2020).

Bien entendu, les mesures de gestion des bioagresseurs endémiques peuvent, à long terme aussi, être utiles contre les envahisseurs devenus endémiques.

Conclusions

Les agents biotiques jouent un rôle de plus en plus important dans les crises sanitaires forestières, notamment en réponse aux changements globaux. À la lumière de la spirale de Manion, ils font surtout partie des facteurs déclenchants ou aggravants. Toutefois, hors des exemples cités, il n'est pas impossible que quelques agents biotiques puissent aussi être considérés comme des agents prédisposants, encore sous-étudiés, comme par exemple les défoliateurs chroniques (« background herbivory » ; Kozlov & Zvereva, 2017) ou les champignons et bactéries endophytes (Bußkamp et al., 2020). Il faut enfin rappeler que la place des différents agents biotiques dans la spirale de Manion ne doit pas être considérée comme fixe ou immuable mais changeante en fonction des causes et des circonstances des dépérissements. Les améliorations que nous proposons pour ce concept et son application pourraient permettre d'aboutir à un cadre plus opérationnel pour comprendre et prévenir les crises sanitaires. Le triangle des maladies ainsi que la spirale de Manion sont des concepts utilisés principalement par les pathologistes forestiers. Comme démontré dans cet article, ils peuvent toutefois aussi être utiles pour expliquer des dépérissements impliquant des insectes. Une refonte majeure et coordonnée de la spirale de Manion pourrait les approches des pathologistes et entomologistes forestiers (Jactel et al., 2020).

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